Suslov phục hồi quyền lực của mình vào năm 1955, và được bầu vào Bộ Chính trị Ban Chấp hành Trung ương Đảng Cộng sản Liên Xô, bỏ qua tư cách ứng cử viên thông thường.[12] Trong Đại hội Đảng lần thứ 20 năm 1956, Khrushchyov đã đọc Bài diễn văn bí mật nổi tiếng về sự sùng bái nhân cách của Stalin. Trong báo cáo tư tưởng của ông vào ngày 16 tháng 2, ông đã cập nhật những lời chỉ trích của mình đối với Stalin và sự sùng bái cá nhân của ông ta: [14]

"(Họ) đã gây ra những tác hại đáng kể cho công tác tổ chức và tư tưởng của đảng. Họ coi thường vai trò của quần chúng và vai trò của Đảng, coi thường tập thể lãnh đạo, phá hoại dân chủ trong nội bộ đảng, kìm hãm tính tích cực của đảng viên, sự chủ động của họ và doanh nghiệp, dẫn đến thiếu kiểm soát, thiếu trách nhiệm, thậm chí tùy tiện trong công việc của cá nhân, ngăn cản sự phát triển của phê bình và tự phê bình, làm nảy sinh những quyết định một chiều, có lúc sai lầm ”.

— Suslov, Đại hội Đảng lần thứ 20

Trong Cách mạng Hungary năm 1956, Suslov, cùng với Anastas Ivanovich Mikoyan, hoạt động gần Budapest để chỉ đạo các hoạt động của quân đội Liên Xô và hỗ trợ ban lãnh đạo Hungary mới. Ông và Mikoyan đã tham dự cuộc họp của Bộ Chính trị Đảng Công nhân Xã hội Chủ nghĩa Hungary, cuộc họp đã bầu János Kádár làm Tổng thư ký. Trong một bức điện gửi lãnh đạo Liên Xô, ông và Mikoyan thừa nhận rằng tình hình đã trở nên tồi tệ hơn, nhưng cả hai đều hài lòng với việc miễn nhiệm Ernő Gerő làm Tổng Bí thư và chọn Kádár làm người kế nhiệm.[15] Đoàn Chủ tịch Xô Viết Tối cao chỉ trích sự nhượng bộ của Suslov và Mikoyan đối với chính phủ cách mạng mới ở Cộng hòa Nhân dân Hungary.[16] Bất chấp những dè dặt ban đầu, Suslov cuối cùng đã ủng hộ quyết định của Đoàn Chủ tịch về việc can thiệp quân sự vào Hungary và thay thế sự lãnh đạo của chính phủ phản cách mạng ở đó.[17]

Vào tháng 6 năm 1957, ông ủng hộ Khrushchyov trong cuộc đấu tranh của ông với Nhóm chống Đảng do Georgy Maksimilianovich Malenkov, Vyacheslav Mikhailovich Molotov, Lazar Moiseyevich Kaganovich và Dmitri Trofimovich Shepilov dẫn đầu.[18] Mikoyan sau đó đã viết trong hồi ký của mình rằng ông đã thuyết phục Suslov ủng hộ Khrushchyov bằng cách nói với ông rằng Khrushchyov sẽ trở thành người chiến thắng ngay cả khi ông không có đủ sự ủng hộ trong Bộ Chính trị.[19] Tháng 10 năm sau, ông buộc tội Bộ trưởng Bộ Quốc phòng Georgy Konstantinovich Zhukov về "Chủ nghĩa Bonaparte" tại Hội nghị toàn thể Ủy ban Trung ương khiến ông ta bị cách chức tất cả các chức vụ trong Đảng và chính phủ. Việc loại bỏ Zhukov có tác dụng làm cho các lực lượng vũ trang thuộc quyền kiểm soát của Đảng một cách vững chắc.[18]

Trong một bài phát biểu vào ngày 22 tháng 1 năm 1958, Khrushchyov chính thức đề xuất giải thể các Trạm Máy và Máy kéo (MTS). Cải cách này có một ý nghĩa đặc biệt trong hệ tư tưởng của Liên Xô. Trong học thuyết Mác-Lênin, sở hữu hợp tác về tài sản được coi là hình thức sở hữu công cộng “thấp hơn” so với sở hữu nhà nước. Đề xuất mở rộng quyền sở hữu hợp tác của Khrushchyov đi ngược lại với lý thuyết của chủ nghĩa Mác mà Stalin giải thích. Suslov, người ủng hộ chính sách kinh tế của Stalin, coi đề xuất của Khrushchyov là không thể chấp nhận được trên cơ sở ý thức hệ. Trong một bài phát biểu tranh cử trước Xô Viết Tối cao vào tháng 3 năm 1958, Suslov từ chối công nhận ý nghĩa tư tưởng của cuộc cải cách của Khrushchyov, thay vào đó muốn tập trung vào lợi ích thiết thực của cuộc cải cách trong việc nâng cao năng suất. Không giống như các nhà lãnh đạo Đảng khác, Suslov tránh đề cập đến Khrushchyov với tư cách là người khởi xướng cải cách MTS.[20]

Đại hội Đảng lần thứ 21 được triệu tập vào tháng 1 năm 1959. Khrushchyov muốn xem xét bản thảo của kế hoạch Bảy năm mới. Suslov thận trọng chứng minh chống lại tuyên bố của Khrushchyov rằng đất nước đã phát triển từ trạng thái phát triển xã hội chủ nghĩa lên trạng thái phát triển cộng sản cao hơn. Ông cho rằng quan điểm của Khrushchyov là thiếu sót, và phản bác rằng quan điểm của ông chưa được Đảng chấp thuận. Để làm mất uy tín hơn nữa khẳng định của Khrushchyov, Suslov đã viện dẫn Karl Marx và Vladimir Ilyich Lenin[1]

"Marx và Lenin dạy chúng ta rằng chủ nghĩa cộng sản không xuất hiện đột ngột, mà tồn tại, trưởng thành, phát triển qua các giai đoạn xác định .... Thời kỳ mới trong quá trình phát triển của xã hội Xô Viết sẽ được đánh dấu dần dần kết hợp với nhau của hai hình thức vô sản xã hội chủ nghĩa - nhà nước... Quá trình của những thay đổi xã hội này sẽ lâu dài, không thể kết thúc trong thời gian ngắn"

— Suslov, Đại hội Đảng lần thứ 21

Suslov ngày càng trở nên phê phán các chính sách của Khrushchyov,[21] sự bất cần trong chính trị của ông ta, và chiến dịch của ông ta nhằm loại bỏ những người theo chủ nghĩ Stalin còn sót lại.[22] Cũng có những khác biệt sâu sắc trong chính sách đối ngoại và đối nội giữa Suslov và Khrushchyov. Suslov phản đối ý tưởng cải thiện quan hệ Liên Xô-Hoa Kỳ,[21] và chống lại những nỗ lực của Khrushchyov trong việc hàn gắn quan hệ với Nam Tư.[23] Ở trong nước, Suslov phản đối chính sách phi Stalin hóa của Khrushchyov và mình sơ đồ phân cấp kinh tế.[24]

Suslov đến thăm Vương quốc Anh vào năm 1959 với tư cách là nghị sĩ của Xô Viết Tối cao. Chuyến thăm đã thành công tốt đẹp và Hugh Gaitskell, Lãnh đạo Đảng Lao động, đã đến Liên Xô vào cuối năm đó với tư cách khách mời.[25]

Quan hệ Trung-Xô từ lâu đã trở nên căng thẳng, và như Suslov nói với Ủy ban Trung ương trong một báo cáo của mình, "Điểm mấu chốt của vấn đề là Ban lãnh đạo của ĐCSTQ gần đây đã phát triển xu hướng phóng đại mức độ trưởng thành của các mối quan hệ xã hội chủ nghĩa ở Trung Quốc... Có yếu tố tự phụ và kiêu ngạo. Những thiếu sót này phần lớn được giải thích là do bầu không khí sùng bái nhân cách của đồng chí Mao Trạch Đông... người mà xét về mọi mặt thì bản thân đã tin vào sự không sai lầm của chính mình."[26] Suslov đã so sánh sự sùng bái nhân cách ngày càng tăng của Mao với sự sùng bái dưới thời Stalin.[27]

Trong những năm sau sự thất bại của Nhóm Chống Đảng, Suslov trở thành lãnh đạo của phe trong Ủy ban Trung ương chống lại sự lãnh đạo của Khrushchyov, được gọi là "phe Moskva".[28] Khrushchyov đã có thể nắm giữ quyền lực bằng cách chấp nhận các yêu cầu khác nhau của phe đối lập trong thời gian khủng hoảng, chẳng hạn như trong sự cố U-2 năm 1960 và Cuộc khủng hoảng tên lửa Cuba. Sau cuộc khủng hoảng U-2 Suslov đã có thể loại bỏ và thay thế một số người được bổ nhiệm của Khrushchyov trong Bộ Chính trị bằng những thành viên mới chống Khrushchyov. Vị thế của Khrushchyov đã suy yếu rất nhiều sau thất bại trong Cuộc khủng hoảng tên lửa Cuba, và quyền lực của Suslov tăng lên rất nhiều. Một chiến dịch cách chức Khrushchyov khỏi chức vụ đã được bắt đầu vào năm 1964. Mặc dù là lãnh đạo của phe đối lập, Suslov đã ngã bệnh nặng trong chuyến đi đến Cộng hòa Nhân dân Trung Hoa vào năm trước; thay vào đó, Leonid Ilyich Brezhnev và Aleksey Nikolayevich Kosygin dẫn đầu phe đối lập.[29]